تستمد الكنيسة اسمها من قديسة كانت تعمل آنذاك على نشر المسيحية. حاولت مجموعة من الوثنيين قتل القديسة إيرين بإلقائها أولاً في بئر مليئة بالأفاعي، ثم جرّها على الأرض ورجمها بالحجارة.
لكن رغم محاولات الوثنيين، نجت إيرين بأعجوبة. ولما شهد معظم الوثنيين هذه الأحداث الخارقة، اعتنقوا المسيحية، وأصبحت إيرين قديسة في نظر الشعب. وقد سمّى الإمبراطور قسطنطين، الذي نشر المسيحية كدين وحيد للإمبراطورية الرومانية ، كنيسته باسم هذه القديسة.
بُنيت الكنيسة في البداية من الخشب، لكنها احترقت خلال ثورة نايكي عام 532. وعلى الرغم من أن الإمبراطور جستنيان أمر بترميم كنيسة القديسة إيرين مع آيا صوفيا، إلا أنها تعرضت لاحقًا لأضرار جسيمة جراء الحرائق والزلازل.
لحسن الحظ، جُدِّدت الكنيسة كلما تضررت، وبعد فتح القسطنطينية، بقيت داخل أسوار فناء قصر توبكابي. ولفترة طويلة، استُخدمت كنيسة القديسة إيرين كمستودع للأسلحة؛ وفي النهاية، في عام 1869 ، حُوِّلت إلى متحف.
وبذلك أصبحت أول متحف في الإمبراطورية العثمانية ، وظلت كذلك لفترة طويلة. علاوة على ذلك، فهي الكنيسة الوحيدة الباقية حتى اليوم التي تضم فناءً داخلياً (أي أنها مضاءة من الأعلى عبر نوافذ صغيرة).
لا يمكن التجول في هذا المبنى الأثيري إلا بإذن خاص، والذي يمكن الحصول عليه من متحف آيا صوفيا. نظرًا لصوتياته الاستثنائية، فإنه غالبًا ما يستضيف مجموعة متنوعة من الحفلات الموسيقية والفعاليات الثقافية والفنية. (لا تقلق إذا لم تتمكن من العثور على حفل موسيقي في كنيسة سانت إيرين أثناء التخطيط لرحلتك إلى إسطنبول، فهناك عدد لا نهائي من الأحداث في إسطنبول!)